Ilmatorjuntamuseon perustaminen alkoi vuonna 1957 Santahaminaan, entiseen Papinlahden upseerikerhon rakennukseen. Museo ei silloisessa muodossaan koskaan ollut avoinna yleisölle.
Evl Olavi Seppälä paljasti Papinlahden Ilmatorjunta-museon kilven 29.7.1961, jolloin Ilmatojuntamuseo katsottiin perustetuksi.
Vuonna 1967 Ilmatorjun-takoulu teki Puolustusmi-nisteriölle esityksen, jossa pyydettiin Hyrylän varuskunnan alueella oleva Kapteenin puustelli tarvittavine maa-alueineen museo-käyttöön. Puolustusministeriö suostui esitykseen mutta edellytti, ettei museon perustaminen saa aiheuttaa valtiolle kustannuksia.
Ilmatorjuntamuseon rakentaminen alkoi nyt lukuisten vapaaehtoista maanpuolustustyötä tekevien järjestöjen, yksityisten yritysten ja henkilöiden tukemana. Ilmatorjuntamuseo avattiin ensi kerran yleisölle 4.6.1969.
Vuonna 1987 Puolustusministeriö nimitti Ilmatorjuntamuseon sotahistorialliseksi erikoismuseoksi. Museon päärakennus oli jo osoittautunut liian pieneksi. Ilmatorjuntakalustoa jouduttiin pitämään ulkona sään armoilla. Erityisesti herkkä kuulosuunnin- ja valonheitinkalusto kärsi ulkosäilytyksestä. Museoikään tulleita elektronisia laitteita ei enää mahtunut sisätiloihin.
Ilmatorjuntamiesten talkooponnistelujen ja monien lahjoittajien tukemana valmistui museon ensimmäinen oikea näyttelyhalli vuonna 1996. Suunnitelmiin oli alun alkaen kuulunut kaksi hallia. Museonrakentajien voimat eivät kuitenkaan siihen heti riittäneet, vaan toisen hallin avajaisia jouduttiin odottamaan 4.6.2007 asti.
Viidenkymmenen vuoden työ Ilmatorjuntamuseon hyväksi on tuottanut lopulta arvokkaan kokonaisuuden, jossa pystytään harjoittamaan nykyaikaista museotoimintaa.